ARTROSCOPIA | VOL. 20, Nº 2 : 48-53 | 2013
 
ARTICULO ORIGINAL

Capsulitis Adhesiva de Hombro Características Histológicas y Correlación con los Hallazgos Artroscópicos y el Estadio Clínico

Dr. Fernando Barclay, Dr. Francisco Arcuri, Dr. Iván Nacul, Dr. Jorge Cavallo, Dr. Andrea Paparatto

RESUMEN

Introducción: La capsulitis Adhesiva se caracteriza por presentar un cuadro clínico de insidiosa y progresiva pérdida de la movilidad activa y pasiva del hombro, que en general se acompaña de dolor e incapacidad funcional para realizar las actividades de la vida diaria. Histológicamente se define como una fibrodisplasia pancapsular, con un posible sitio de origen en el intervalo rotador. La vimentina, es una proteína citocontractil que se encuentra fuertemente expresada por fibroblastos, especialmente en los nódulos fibróticos. 

Material y Métodos: Entre enero del 2010 y diciembre de 2012, prospectivamente realizamos 10 capsulotomías artroscópicas, en 10 pacientes con diagnóstico de capsulitis adhesiva idiopática. Durante este procedimiento se tomaron biopsias de: 1- Sinovial y Cápsula del Intervalo de los Rotadores (Ligamento Coracohumeral), 2- Sinovial y Cápsula Antero-Inferior (Ligamento Glenohumeral Inferior), 3- Sinovial y Cápsula Posterior. Se evaluó cuantitativamente el infiltrado linfocitario, la proliferación vascular, la proliferación de fibroblastos, la metaplasia condroide y la expresión de la proteína citocontráctil vimentina. Correlacionamos estos hallazgos con el estadio clínico preoperatorio y los hallazgos por visión artroscópica directa.   

Resultado: Histológicamente  las muestras del intervalo rotador eran similares en todos los hombros biopsiados; hiperplasia sinovial, infiltrado linfocitario (intersticial y perivascular), proliferación de fibroblastos y fibrosis. Las biopsias capsulares presentaron menores cambios histológicos. En todos los casos, en el intervalo rotador se observó positividad intensa de vimentina en las células endoteliales de los  vasos de neo formación y en el estroma, y moderada en los fibroblastos. No se pudo hallar correlación entre los hallazgos histológicos, la apariencia artroscópica de la cápsula y el estadio clínico de evolución.

Conclusión: El estudio de la histología nos demuestra que, la displasia fibrosa en las capsulitis adhesivas idiopáticas es pancapsular, la  vimentina solo se expresa en el intervalo rotador y el ligamento coracohumeral, reflejando contractura capsular,  por lo que su liberación seria la llave para la recuperación del rango de movilidad y que no hay correlación entre los hallazgos histológicos, la apariencia artroscópica de la cápsula y el estadio clínico de evolución.

Tipo de Estudio: Estudio pronóstico.

Nivel de evidencia: IV.

Palabras Clave: Capsulitis Adhesiva Idiopática, Vimentina, Histología.

 

ABSTRACT

Introduction: The Adhesive capsulitis of the shoulder is defined as a progressive los of active and passive range of motion of insidious onset, with pain and inability to perform the activities of daily living. Histologically is defined as a pancapsular fibrodisplasia with a possible site of origin in the rotator interval. The vimentin is a citocontractile protein expressed in fibroblasts especially in fibrotic nodules.

Materials and Methods: Between January 2010 and December 2012, 10artroscopic capsulotomies were performed in 10 patients with the diagnosis of idiopathic adhesive capsulitis. Multiple biopsies were performed od the capsular tissue in 1 Sinovium and capsule of the rotator interval (coracohumeral Ligament), 2 Sinovium and capsule of the anteroinferior capsule (Inferior glenohumeral ligament), 3 Posterior capsule and Sinovium. Lymphocyte infiltration, vascular proliferation, fibroblast proliferation, chondroid metaplasia and the expression od vimentin were cuantitvelly evaluated. These findings were the correlated with the preoperative clinical findings and the arthroscopic stage.

Results: Histologically all the rotator interval samples showed similar findings, that included synovial hyperplasia, lymphocyte infiltration (interstitial and perivascular), fibroblast proliferation and fibrosis. The histological samples of the rest of the capsule showed fewer histologic changes in all the patients. Vimentin was markedly expressed in the endothelial cells of the neo formation vessels and stroma of the rotator interval and moderate in the fibroblasts. Vimentin was poorly expressed or in parches in the rest of the capsule. No correlation could be found between histological findings the arthroscopic appearance of the capsule and the clinical staging.

Conclusion: The histologic study of the capsule shows that the fibrous dysplasia is pancapsular in the idiopathic adhesive capsulitis with vimentin expressed markedly in the rotator interval and coracohumeral ligament. That being possibly the site of origin of the dysplasia because of a rotator interval contracture, and the reason why the release of the rotator interval in the key to release the shoulder. No correlation between histologic appearance, the arthroscopic appearance and the clinical stage could be found.

Tear (6 cases) and complex lesions (3 cases).

Conclusion: In the present series most frequently associated factors were: younger patient, traumatic mechanism of re-injury and lesion pattern longitudinal-vertical. The failure rate was coincident with the internationally published.

Study Design: Prognostic.

Level of evidence: IV.

Key Words: Idiopathic Adhesive Capsulitis, Vimentin, Histology.

 

INTRODUCCIÓN

En 1872 Duplay1 fue posiblemente el primero en describir la presentación clínica de la “Capsulitis Adhesiva” llamándola “periartritis escapulohumeral”. En 1934 Codman2 pone especial atención en esta patología y la describe como difícil de definir, difícil de tratar y de explicar desde un punto de vista patológico. De Palma,3 curiosamente, la pone en la categoría de “enigma” y en una serie de 11 pacientes detalla, con una visión macroscópica, los efectos de la manipulación en la cápsula articular y en el músculo subescapular.

Dentro de las dificultades que encontramos en la literatura para definir este síndrome, en general esta aceptado como un cuadro clínico de insidiosa y progresiva pérdida de la movilidad activa y pasiva del hombro, producido por una contractura de estructuras blandas que lo llevan a un bloqueo mecánico, y que en general se acompaña de dolor e incapacidad funcional para realizar las actividades de la vida diaria.

La prevalencia es del 2% al 5% y es más común en pacientes entre 40 y 70 años de edad. Lundberg4 fue el primero en advertir acerca de una forma etiológica primaria y otra secundaria de aparición, y cuando discutimos la forma idiopática, es preferible usar el término de “Capsulitis Adhesiva Primaria” que el de “Hombro Congelado”. La patogenia de esta condición está todavía en debate, siendo las posibles causas de su aparición, inmunológicas, biomecánicas, inflamatorias o probablemente alteraciones endocrinológicas. Trastornos sistémicos como la diabetes  mellitus, enfermedades cardiovasculares o neurológicas, también puede estar asociada a su aparición y finalmente la presencia de antecedentes traumáticos o quirúrgicos, seguidos de períodos de inmovilización pueden también estar relacionados con su origen.

Histopatológicamente, numerosos autores han descripto la Capsulitis Adhesiva Idiopática como una fibrodisplasia pancapsular, con un posible sitio de origen en el intervalo rotador, mas precisamente en el ligamento coracohumeral.5-7 La discusión en la literatura está centrada en si es una patología de origen inflamatorio o por fibrosis, habiendo suficiente data en la misma para pensar que se trata de un proceso inflamatorio sinovial acompañado de fibrosis capsular.8,9 Buncker y Anthony10 hacen una investigación inmunohistoquímica sobre biopsias del ligamento coracohumeral en 12 pacientes y determinan que la vimentina, una proteína citocontractil, se encontraba fuertemente expresada por fibroblastos, especialmente en los nódulos fibróticos. 

Nos planteamos tres hipótesis para el presente trabajo:

La displasia fibrosa es pancapsular sin preferencias por sectores específicos de la misma.

La vimentina solo se expresa en el intervalo rotador y el ligamento coracohumeral,  por lo que su liberación seria la llave para la recuperación del rango de movilidad.

No hay correlación entre los hallazgos histológicos, la apariencia artroscópica de la cápsula y el estadio clínico de evolución.

 

TABLA 1: ROTACIÓN INTERNA TRANSFORMADA EN ESCALA CONSTANT

 

Relieve óseo

 

Trocánter mayor

Tuberosidad isquiática

L5/S1

T12

T7

Costant Score

2

4

6

8

10

 

MATERIAL Y MÉTODOS

Entre enero del 2010 y diciembre de 2012, prospectivamente, seleccionamos 10 pacientes con capsulitis adhesiva idiopática a los que se les realizo una capsulotomía artroscópica circunferencial. 8 pacientes eran de sexo femenino y 2 masculinos, con un rango de edad entre 46 y 56 años (promedio 51,6 años, moda y mediana de 52), el tiempo de evolución de los síntomas fue de 4 a 12 meses, con un promedio de 8 meses y una moda de 6 meses. 5 de los hombros tratados fueron derechos y 6 de ellos dominantes. Durante este procedimiento se tomaron biopsias de:

  1. Sinovial y Cápsula del Intervalo de los Rotadores (Ligamento Coracohumeral).
  2. Sinovial y Cápsula Antero-Inferior (Ligamento Glenohumeral Inferior).
  3. Sinovial y Cápsula Posterior.

Clínicamente se evaluó el rango de movilidad de los pacientes posterior al procedimiento anestésico (bloqueo troncular interescalénico). La flexión anterior presentaba un rango de movilidad entre 130 y 60 grados, con un promedio de 92 y una moda de 90. El rango de movilidad en abducción era de entre 80 y 30 grados, con un promedio de 57,5 y una moda de 60. La rotación externa era de entre 0 y 30 grados con una media de 10 y una moda de 30. La rotación interna fue evaluada indicando el relieve óseo más elevado tocado con el pulgar en extensión en la espalda. Luego esto fue transformado a un valor entre 0 y 10 según el score de Constant para facilitar el análisis, método descripto por Rill et al. (Tabla 1).11

Los criterios de inclusión fueron:

  1. Capsulitis Adhesiva Primaria.
  2. Fracaso del tratamiento conservador durante por lo menos 3 meses.

Los criterios de exclusión fueron:

  1. Antecedentes de enfermedad oncológica, diabetes, colagenopatíaas, traumas importantes, fracturas o cirugías previas en el hombro afectado.
  2. Antecedentes de procedimientos quirúrgicos previos.
  3. Infiltraciones glenohumeral previas.

La capsulotomía circunferencial se realizó con el paciente bajo anestesia troncular interescalénica, en posición silla de playa. Durante la cirugía se observó una marcada reacción inflamatoria sinovial, áreas de la cápsula articular ocupadas por un denso tejido eritematosa y algunas áreas ocupadas por bandas cicatrizales o fibrosas blancas. Para estadificar la capsulitis bajo visión artroscópica se utilizó el esquema propuesto por Neviaser y Neviaser.12 En el Estadio 1, se observa una reacción fibrinosa inflamatoria sinovial sin adherencias o contracturas capsulares. Estadio 2, aparece una sinovitis hipervascular engrosada con apariencia de árbol de navidad (Fig. 1 A-B). En el Estadio 3 ya se observa la perdida total del repliegue axilar y se observa una sinovitis mínima. En el Estadio 4 se visualizan adherencias y puentes fibrosos maduros con una difícil identificación de estructuras intraarticulares.

 

Estudio Anatomopatológico

Todas las muestras fueron fijadas en formol bufferado al 10%, luego se procedió a la deshidratación, parafinización e inclusión, y finalmente se procedió a realizar secciones histologicas con microtomo (3 µm) y coloracion con Hematoxilina/Eosina. La determinación de Vimentina se realizó con técnicas de inmunohistoquímica con anticuerpos monoclonales.

Se evaluó cuantitativamente, utilizando un Score de 0 a 3, el infiltrado linfocitario, la proliferación vascular, la proliferación de fibroblastos y la metaplasia condroide.

 

   

Figura 1A: Apariencia artroscópica del intervalo rotador en un estadio 2.

 

 

Figura 1B: Toma de muestra del tejido sinovial y de la cápsula antero inferior.

 

RESULTADOS

En los 10 casos evaluados observamos que todas las muestras del intervalo rotador presentaban cambios histológicos semejantes entre si, pero muy diferentes a los hallazgos de las biopsias capsulares. Estas últimas evidenciaron pocos cambios histológicos.

En tres casos las biopsias del  intervalo rotador  mostraron metaplasia condroide, los restantes siete presentaron en  grado variable, hiperplasia sinovial, infiltrado linfocitario (intersticial y perivascular), proliferación de fibroblastos, proliferación vascular y fibrosis (Tabla 2,  Fig. 2).

 

Figura 2: Intervalo rotador-Proliferación fibroblástica y metaplasia condroide (HE-20X).

 

Figura 3: Cápsula -Adelgazamiento del sinoviotelio. Estroma con capilares y aislados linfocitos (HE-20X).

 

TABLA 2: PRINCIPALES HALLAZGOS HISTOLOGICOS EN CAPSULA E INTERVALO ROTADOR

Sitio de

Biopsia

membrana sinovial

fibrosis

vascularización

fibroblastos

linfocitos

metaplasia

condroide

Intervalo rotador

XXX

XX

XXX

X

X

XX

Antero-inferior

0

XXX

XX

X

X-0

0

Posterior

0

0

0

0

0

0

 XXX muy aumentada, XX aumentada, X levemente aumentada, 0 normal.

 

En las biopsias capsulares observamos adelgazamiento sinovial, ligero infiltrado linfocitario y aislada proliferación vascular. Ninguno de los casos presento metaplasia condroide (Fig. 3).

Con las técnicas de inmunohistoquímica para determinación de vimentina, en todos los casos, en el intervalo rotador se observó positividad intensa en las células endoteliales de los vasos de neo formación y en el estroma, y moderada en los fibroblastos (Fig. 4).

Las biopsias provenientes de la cápsula no presentaron expresión de vimentina en la región perivascular, ni en el estroma ni tampoco en el endotelio vascular (Tabla 3, Fig. 5).

Bajo visión artroscópica, cuatro de los casos fueron evaluados como en un estadio 2 de la enfermedad, con abundante sinovitis en apariencia de árbol de navidad y con algo de perdida del repliegue axilar inferior, 5 fueron clasificados como un estadio 3 con sinovitis mínima, abundante fibrosis y pérdida completa del repliegue capsular inferior, y el restante fue estadificado como estadio 4 sin casi signos de sinovitis y si observándose grandes bandas fibróticas pancapsulares.

No se pudo hallar correlación entre los hallazgos histológicos, la apariencia artroscópica de la cápsula y el estadio clínico de la evolución.

 

TABLA 3: EXPRESIÓN DE VIMENTINA EN CÁPSULA E INTERVALO ROTADOR

Sitio de Biopsia

Células

Matriz

endotelio

Intervalo rotador

XX

XXX

XX

Antero-inferior

0

0-X

0-X

Posterior

0

0-X

0-X

XXX muy aumentada, XX aumentada, X levemente aumentada, 0 normal.

 

DISCUSIÓN

La capsulitis adhesiva de hombro se caracteriza, clínicamente, por la presencia de dolor insidioso, pero fundamentalmente por  la pérdida progresiva de la movilidad activa y pasiva, que lleva a una disfunción altamente incapacitante para las actividades de la vida diaria.

Este cuadro clínico está producido, fisiopatológicamente por una fibrosis pancapsular glenohumeral y contractura. Las causas que la producen aún no están del todo claras, se han propuesto algunas teorías, como que la estimulación de la sinovitis deriva en una cascada de acontecimientos que terminan en la aparición de tejido fibrótico, proceso en que posiblemente estén involucrados algunos factores de crecimiento como TGF-Beta.13

Hannafin,14 demuestra la progresión y diferenciación histológica en Capsulitis Adhesivas de estadios 1 a 3 descriptos por Neviaser y Neviaser, teniendo en cuenta la evolución clínica. La visión artroscópica en el estadio 1, muestra una fibrosis sinovial inflamatoria sin contractura, siendo la característica histológica, la presencia de un tejido capsular normal con sinovial hipervascular e hipertrófica.

 

Figura 4: Intervalo rotador - tinción positiva con Vimentina en el núcleo de las células fibroblásticas (40X).

 

Figura 5: Cápsula -tinción positiva con vimentina en las células del sinoviotelio, y positivo débil y focal en el estroma.En el estadio 2 se combinan, inflamación y contractura, imágenes artroscópicas de sinovial en “árbolito de navidad” y biopsias con sinovitis hipertrófica, hipervascular y tejido fibroso subsinovial y perivascular.

 

En el estadio 3, la artroscopia revela una mínima sinovitis, con una articulación “ocupada” por tejido denso, sin haber en la bibliografía reportes histológicos de este estadio.

La apariencia artroscópica de 9 de los 10 pacientes biopsiados en nuestro estudio se encuentran encuadrados dentro de un estadio 2 y 3 según la clasificación de Neviaser; y la histología, al igual que estudios previos, se caracteriza por la presencia de hipertrofia e hipervascularidad sinovial, infiltrado linfocitario(intersticial y perivascular), proliferación de fibroblastos y fibrosis.

Brenner y col.15 describe la vimentina fuertemente expresada en los nódulos de la enfermedad de Dupuytren. Bunker y Anthony en los fibroblastos del ligamento coracohumeral del intervalo rotador en pacientes con capsulitis adhesiva y Uhthoff y Boileau,¹⁶ con un estudio sobre cuatro pacientes, confirman la expresión de esta proteína en el intervalo rotador, pero su ausencia en las biopsias de la cápsula posterior. Estos hallazgos coinciden con los de nuestro estudio pero en un número mayor de pacientes biopsiados, lo que confirmaría la presencia de contractura primaria en la cápsula anterosuperior y la ausencia de la misma en la cápsula posterior y posteroinferior.

Creemos firmemente que las ciencias básicas y, dentro de estas, los estudios histológicos ayudarían a mejorar nuestra conducta terapéutica en el caso de la capsulitis adhesiva idiopática, no debemos confundir fibrosis con contractura, la presencia de fibroblastaos es realmente pancapsular, pero la expresión de la proteína contráctil vimentina es solo de la capsula anterior. Si bien autores como Harryman¹⁷ y Harryman y Lazarus¹⁸ proponen la capsulotomía circunferencial para el tratamiento de esta patología, nuestro estudio histopatológico y la confirmación de la presencia de contractura, solo en las cápsula anterior, nos guiaría hacia la necesidad de realizar capsulotomías más selectivas.

Coincidimos con Boileau, que la expresión de la vimentina se presenta, no solo, en la célula, sino también en la matriz extracelular, al igual que se describe en la enfermedad de Dupuytren. Observandose dos procesos que desembocan en la perdida de rango de movilidad, una fibrodisplasia pancapsular sumado a una contractira del intervalo rotador observado por la mayor expresion de vimentina en ese sector de la capsula.

Las limitaciones de este estudio son: la incapacidad para determinar cuantitativamente la presencia de proteínas citocontractiles y el interrogante manifiesto de considerar a la vimentina como causa de la contractura capsular y de la subsiguiente limitación del rango de movilidad, y no como resultado final de la posición anómala de la articulación en pacientes con capsulitis adhesiva. Futuros estudios serían necesarios para esclarecer esta incógnita.

Creemos que el número, y la homogeneidad del tipo de paciente biopsiado es una virtud del trabajo, así como la toma de muestras en forma circunferencial de la sinovial y cápsula articular.

 

CONCLUSIÓN

De las tres hipótesis planteadas inicialmente, confirmamos histológicamente que la displasia fibrosa es pancapsular, sin preferencia por algún sector específico de la cápsula articular. El intervalo rotador presentaria además, una contractura capsular limitada ya que la vimentina solo se expresa en este sector de la cápsula y el ligamento coracohumeral, por lo que su liberación, seria la llave para la recuperación del rango de movilidad; solo planteamos la duda de la necesidad de realizar capsulotomías posteriores en pacientes que tengan limitación de la rotación interna, a pesar de no encontrar histológicamente indicios de contractura en esta área de la cápsula articular. Finalmente, no encontramos correlación entre los hallazgos histológicos, la apariencia artroscópica de la cápsula y el estadio clínico de evolución.

 

BIBLIOGRAFÍA

  1. Duplay S. De la periarthrite scapulohumerale. Rev Frat D Trav De Med 1896;53:226.
  2. Codman E. Rupture of the supraespinatus tendon and other lesions in or about the sunacromial bursa. In: the Shoulder. Boston: Thomas Todd,1934:216-224.
  3. DePalma, A. F.: Surgery of the Shoulder. Philadel- phia, J. B. Lippincott, 1950, p. 143.
  4. ervations. The effect of manipulation under general anesthesia. Structure and glycosaminoglycan content of the joint capsule. Local bone metabolism. Acta Orthop Scand Suppl. 1969;119:1-59. 
  5. Neer CS, Satterlee CC, Dalsey RM, Flatow E. The anatomy and potential effects of contracture of the coracohumeral ligament. Clin Orthop Relat Res. 1992;280:182–185.
  6. Ozaki J, Nakagawa Y, Sakurai G, Tamai S. Recalcitrant chronic adhesive capsulitis of the shoulder: role of contracture of the coraco- humeral ligament and rotator interval in pathogenesis and treatment. J Bone Joint Surg Am. 1989;71(10):1511-1515.
  7. Neviaser, J. S. Adhesive Capsulitis of the Shoulder A Study of the Pathological Findings in Periarthritis of the Shoulder. The Journal of bone and joint surgery. American volume, 27(2), 211–222. 1945.
  8. Hand, G., Athanasou, N., Matthews, T., & Carr, A (2007). The pathology of frozen shoulder. The Journal of bone and joint surgery. British volume, 89(7), 928–932. JBJS (Br).
  9. Neviaser, A. S., & Hannafin, J. A. (2010). Adhesive Capsulitis: A Review of Current Treatment. The American Journal of Sports Medicine, 38(11), 2346–2356. 
  10. Bunker TD, Anthony PP. The pathology of frozen shoulder; a Dupuytren-like disease J Bone Joint Surg Br. 1995;77:677–683.
  11. Rill, B. K., Fleckenstein, C. M., Levy, M. S., Nagesh, V., & Hasan, S. S. (2011). Predictors of Outcome After Nonoperative and Operative Treatment of Adhesive Capsulitis. The American Journal of Sports Medicine, 39(3), 567–574.  
  12. Neviaser, R. J., & Neviaser, T. J. (1987). The frozen shoulder. Diagnosis and management. Clinical Orthopaedics and Related Research, (223), 59–64. 
  13. Rodeo, S. A., Hannafin, J. A., Tom, J., Warren, R. F., & Wickiewicz, T. L. (1997). Immunolocalization of cytokines and their receptors in adhesive capsulitis of the shoulder. Journal of Orthopaedic Research, 15(3), 427–436. 
  14. Hannafin, J. A., & Chiaia, T. A. (2000). Adhesive capsulitis. A treatment approach. Clinical Orthopaedics and Related Research, (372), 95–109.
  15. Brenner VP, Sachse C, Reichert B, Berger A. Expression von diversen monoklonalen Antikörpern im Knoten- und Strangstadium des Morbus Dupuytren. Handchir Mikrochir Plast Chir. 1996;28: 322–327.
  16. Uhthoff, H. K., & Boileau, P. (2007). Primary Frozen Shoulder Global Capsular Stiffness versus Localized Contracture. Clinical Orthopedics and Related Research, 456, 79–84.
  17. Harryman DT, Matsen F, Sidles JA. Arthroscopic management of refractory shoulder stiffness. Arthrscopy 1997; 13:133 – 47.
  18. Harryman DT, Lazurus MD, Rozencwaig R. The stiff shoulder. In:Rockwood Cam Matsen FA, Wirth MA, Lippitt SB, eds. The shoulder.Third edition. Philadelphia, PA: Saunders, 2004.

Dr. Fernando Barclay

Esta dirección de correo electrónico está siendo protegida contra los robots de spam. Necesita tener JavaScript habilitado para poder verlo.